Genome-wide regulatory deterioration impedes adaptive responses to stress in inbred populations ofDrosophila melanogaster*

Abstract

Inbreeding depression is often intensified under environmental stress (i.e., inbreeding-stress interaction). Although the fitness consequences of this phenomenon are well-described, underlying mechanisms such as an increased expression of deleterious alleles under stress, or a lower capacity for adaptive responses to stress with inbreeding, have rarely been investigated. We investigated a fitness component (egg-to-adult viability) and gene-expression patterns using RNA-seq analyses in noninbred control lines and in inbred lines of Drosophila melanogaster exposed to benign temperature or heat stress. We find little support for an increase in the cumulative expression of deleterious alleles under stress. Instead, inbred individuals had a reduced ability to induce an adaptive gene regulatory stress response compared to controls. The decrease in egg-to-adult viability due to stress was most pronounced in the lines with the largest deviation in the adaptive stress response (R = 0.48). Thus, we find strong evidence for a lower capacity of inbred individuals to respond by gene regulation to stress and that this is the main driver of inbreeding-stress interactions. In comparison, the altered gene expression due to inbreeding at benign temperature showed no correlation with fitness and was pronounced in genomic regions experiencing the highest increase in homozygosity.

Prediction of fitness under different breeding designs in conservation programs

“…In addition, the trait analyzed by Ayroles et al . (2009) was the amount of gene expression, and it has been shown that there is not a clear relationship between differential gene expression due to inbreeding and inbreeding depression (Schou et al ., 2018), so the mode of gene action analyzed by Ayroles et al . (2009) might not be related at all with inbreeding depression for fitness.…”

“…Even so, as acknowledged by Ayroles et al (2009), the proportion of putative overdominant loci could also be ascribed to pseudooverdominance generated by linked deleterious mutations (see Schou et al, 2017;Waller, 2021), a likely explanation considering the reduced genetic length of the Drosophila genome and its multiple inversions. In addition, the trait analyzed by Ayroles et al (2009) was the amount of gene expression, and it has been shown that there is not a clear relationship between differential gene expression due to inbreeding and inbreeding depression (Schou et al, 2018), so the mode of gene action analyzed by Ayroles et al (2009) might not be related at all with inbreeding depression for fitness. In a large meta-analysis of estimates of selection coefficients in natural populations carried out by Thurman & Barrett (2016), 3416 estimates were ascribed to directional selection and only 70 to heterozygote advantage.…”

Inbreeding effects in Drosophila congenic strains: the influence of genetic background of different origin

“…Відомо, що інбредна депресія може бути слабко виражена у сприятливих умовах та значно інтенсифікується в умовах стресу, що свідчить про зниження здатності інбредів до виживання в умовах, що змінюються [4]; у нашій роботі зниження стрес-стійкості було показано лише для інбредної лінії ri(Оз).…”

“…Механізм зниження пристосованості за інбредної депресії пов'язаний із підвищенням рівня гомозиготності за алелями, які негативно впливають на життєздатність, та, меншою мірою, з підвищенням гомозиготизації у тих локусах, які у гетерозиготному стані зумовлюють зростання виживаності (шляхом «наддомінування») [1; 2]. Прискоренню інбредної депресії сприяють епістатичні взаємодії між генами, які негативно впливають на життєздатність [3], а також стресові умови: інбредні особини характеризуються зниженою здатністю адаптуватися до стресу шляхом регуляції генної активності (у порівнянні з організмами з вищим ступенем гетерозиготності) [4]. Між тим, у літературі описано багато прикладів того, коли інбридинг не призводив до негативних наслідків [5].…”

Digest: Stress and inbreeding depression inDrosophila melanogaster*

“…In this issue, Schou et al (2018) explore these two major hypotheses empirically. The authors applied temperature stress (23°C control; 31°C stress) to inbred and control lines of Drosophila melanogaster eggs, larvae, and adults and measured * This article corresponds to Schou, M. F., J. Bechsgaard, J. Muñoz, and T. N. Kristensen.…”