Mortality of American Bullfrog Tadpoles Lithobates catesbeianus Infected by Gyrodactylus jennyae and Experimentally Exposed to Batrachochytrium dendrobatidis

Abstract

The fungal pathogen Batrachochytrium dendrobatidis (Bd), which causes the disease chytridiomycosis in postmetamorphic amphibians, has been linked to amphibian population declines. Different amphibian species, however, exhibit different susceptibility to Bd pathogenicity. At the same time, agricultural pesticides commonly found contaminating aquatic habitats have been reported to increase the susceptibility of amphibians to pathogens. To investigate whether certain pesticides are able to alter the pathogenicity of Bd to larval amphibians, we exposed larval American bullfrogs Lithobates catesbeianus to end-use formulations of the herbicides atrazine or glyphosate, and then exposed them to Bd. Following the experimental exposures, a preexisting infection of the tadpoles by the monogenean ectoparasite Gyrodactylus jennyae was detected in all experimental and control tadpoles. Gyrodactylus jennyae infection intensity varied, and individuals with heavy G. jennyae infections suffered more skin erosion due to grazing by the parasite. Tadpoles experimentally exposed to Bd, or to Bd and either herbicide, had significantly reduced survival rates compared with untreated tadpoles that were only infected by G. jennyae. Increased mortality was also correlated with degree of skin erosion; survival of tadpoles with severe skin erosion was significantly reduced compared with that of tadpoles with no, or mild, skin erosion. While infected with G. jennyae, the group of tadpoles with the lowest survival rate (exposed only to Bd) included significantly more individuals exhibiting severe skin erosion and significantly fewer individuals without skin erosion, compared with the control group. These results emphasize the potential pathogenicity of gyrodactylid infections in larval amphibian hosts and suggest that concomitant exposures to Bd may enhance infections and effects of G. jennyae in bullfrog tadpoles.

Host–multiparasite interactions in amphibians: a review

“…In an experimental study, presumably accidental co-infection with Bd and a monogenean ectoparasite, Gyrodactylus jennyae , was documented in R. catesbeiana tadpoles [ 195 ]. Although Bd infection was not confirmed except for one individual, experimental exposure to Bd resulted in enhanced risk of mortality due to G. jennyae infection.…”

How Glyphosate Impairs Liver Condition in the Field Lizard Podarcis siculus (Rafinesque-Schmaltz, 1810): Histological and Molecular Evidence

“…Investigations on terrestrial nonmammalian vertebrates are scarce and mainly related to GBHs. In amphibians, GBHs cause teratogenic effects and developmental failures impacting both larval and adult stages [3, 9, 10]. In reptiles, several studies demonstrate a significant increase in DNA damage and alterations in the immune parameters, in plasma proteins, and in growth after exposure to GBHs [11–14].…”

Avaliação dos efeitos do agrotóxico Vertimec® 18CE sobre girinos de Lithobates catesbeianus (Amphibia, Anura, Ranidae)

“…Esses produtos podem causar uma série de efeitos adversos em anfíbios, incluindo a diminuição na taxa de crescimento e desenvolvimento, aumento de anormalidades e influência direta na reprodução e sobrevivência destes animais (BISHOP et al, 1999;SPARLING;FELLERS, 2009 Além disso, L. catesbeianus tem sido identificada como uma espécie com alto potencial na avaliação de efeitos deletérios de águas contaminadas. Vários autores (BOONE et al, 2007;BUENO-GUIMARÃES et al, 2001;FERREIRA et al, 2004;FORDHAM et al, 2001;GERVASI et al, 2013;LOMBARDI et al, 2002;OSSANA et al, 2013;PAETOW et al, 2013) propõem a utilização de girinos de L. catesbeianus em experimentos de toxicidade e poluição aquática pela sua ampla ocorrência, facilidade de criação e aquisição, e por tratar-se de um animal importante na cadeia alimentar (FERREIRA et al, 2001). Essa espécie possui longo período larval, o que aumenta a probabilidade de exposição a contaminantes, principalmente em casos de exposições múltiplas.…”

“…Esses resultados podem ser justificados pelas mudanças fisiológicas que ocorrem nos estágios próximos ao clímax metamórfico, as quais tornam estes estágios tão susceptíveis a alterações ambientais quanto os estágios iniciais de desenvolvimento. Sparling et al (2010) apontam estudos que indicam aumento dos efeitos negativos (como atraso no desenvolvimento e sobrevivência) sofridos por espécies anfíbias durante o processo de metamorfose, onde há alta demanda energética e fisiológica, tornando os organismos mais sensíveis a compostos tóxicos.A rã-touro também foi utilizada no trabalho dePaetow et al (2013) por ser resistente a ao fungo patógeno Batrachochytrium dendrobatidis, responsável pelo declínio das populações de anfíbios, sendo capaz de hospedá-lo nos dois estágios de vida (aquático e terrestre) sem sofrer infecções letais. B. dendrobatidis atinge o tecido epitelial de anfíbios adultos e o tecido queratinizado dos estágios larvais, podendo afetar a sobrevivência de diversas espécies de anuros e salamandras(GERVASI et al, 2013;PAETOW et al, 2013) Paetow et al (2013).…”

“…Sparling et al (2010) apontam estudos que indicam aumento dos efeitos negativos (como atraso no desenvolvimento e sobrevivência) sofridos por espécies anfíbias durante o processo de metamorfose, onde há alta demanda energética e fisiológica, tornando os organismos mais sensíveis a compostos tóxicos.A rã-touro também foi utilizada no trabalho dePaetow et al (2013) por ser resistente a ao fungo patógeno Batrachochytrium dendrobatidis, responsável pelo declínio das populações de anfíbios, sendo capaz de hospedá-lo nos dois estágios de vida (aquático e terrestre) sem sofrer infecções letais. B. dendrobatidis atinge o tecido epitelial de anfíbios adultos e o tecido queratinizado dos estágios larvais, podendo afetar a sobrevivência de diversas espécies de anuros e salamandras(GERVASI et al, 2013;PAETOW et al, 2013) Paetow et al (2013). testaram a susceptibilidade de girinos de L. catesbeianus ao B. dendrobatidis após serem ) demonstraram efeitos significantes na erosão da pele e tiveram redução significativa na taxa de sobrevivência quando comparado aos girinos do tratamento não exposto ao produto comercial.…”