Neoseiulus californicus (McGregor, 1954) preying in different life stages of Tetranychus urticae Koch, 1836 (Acari: Phytoseiidae, Tetranychidae)
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Entre las plagas importantes del cultivo de frutilla, Fragaria x ananassa Duchesne (Rosales: Rosaceae), se encuentran la arañuela de las dos manchas Tetranychus urticae (Acari: Tetranychidae) y el trips de las flores Frankliniella occidentalis (Thysanoptera: Thripidae). Neoseiulus californicus (Acari: Phytoseiidae) es el principal enemigo natural de T. urticae establecido en cultivos de frutilla del Cinturón Hortícola Platense. Este depredador muestra preferencia por las arañuelas en las hojas, pero también puede alimentarse de larvas de trips en las flores y de ciertos tipos de polen cuando su presa principal es escasa. El depredador generalista Orius insidiosus (Hemiptera: Anthocoridae) presenta preferencia por F. occidentalis, aunque también consume otros insectos y arañuelas como presas alternativas, además de savia y polen de diversas plantas. Estos depredadores son utilizados como agentes de control biológico (CB) en numerosos países y diferentes cultivos, mediante la estrategia aumentativa. En la presente Tesis se estudió la dispersión de estos agentes de CB en frutilla en función de sus presas principales y alimentos alternativos, así como la potencial interacción entre ellos derivada de la probabilidad de encuentro en hojas y flores de frutilla a partir de sus comportamientos de forrajeo. Desde el punto de vista aplicado estos conocimientos son relevantes en estrategias de CB aumentativo y por conservación. Se realizaron ensayos de laboratorio para evaluar el tiempo de residencia y la tasa de dispersión de N. californicus en hojas de frutilla en función de la densidad de T. urticae. La privación de alimento desde el inicio del estado adulto promovió la rápida dispersión de las hembras de este depredador, mientras que estas permanecieron más tiempo en parcelas con mayor densidad de presas. Se observó un incremento en el número de encuentros con presas, así como el número de presas consumidas, al aumentar la densidad de T. urticae en las hojas. Debido a que no todas las presas encontradas fueron consumidas, el número de encuentros podría permitir al depredador evaluar la disponibilidad local de presas y, por ende, la calidad de la parcela y su permanencia en esta. Los comportamientos observados conducirían a una mayor agregación espacial de los depredadores en hojas con parcelas con alta densidad de presas. Se observó la dispersión de las hembras desde las parcelas antes del agotamiento de las presas, lo que reduciría la probabilidad de extinción local de T. urticae y aumentaría la persistencia del depredador en el cultivo, promoviendo una mayor estabilidad de la interacción, favorable para el éxito del CB a largo plazo. También en las hojas, se evaluó la supervivencia de hembras de N. californicus alimentadas previamente con T. urticae en ausencia de presas. Estas sobrevivieron a periodos de inanición prolongados, lo que indica su capacidad de persistencia en el cultivo en periodos de escasez de presas. En flores de frutilla, se evaluó el consumo de polen y larvas de primer estadio de F. occidentalis y su efecto sobre la oviposición de N. californicus. El polen de frutilla le permitió reproducirse en ausencia de presas y las hembras fueron capaces de reanudar la oviposición con una dieta exclusiva de polen luego de un ayuno prolongado. Esto favorecería el mantenimiento de sus poblaciones en cultivos en floración. Las hembras también consumieron trips, aunque las tasas de depredación fueron bajas, incluso en flores sin polen y con alta densidad de larvas. En flores con polen, la respuesta funcional del depredador a la densidad de trips fue de tipo III, con una tasa de ataque muy baja y un tiempo de manipuleo prolongado. Comparativamente, la tasa de depredación fue mayor en flores sin polen. El consumo de larvas de trips como único alimento también permitió la oviposición, a una tasa similar a la estimada con una dieta exclusiva de polen. Una dieta mixta no incrementó la producción de huevos, indicando que ambos alimentos no difieren en su valor nutricional y son sustituibles para el depredador. En base a las menores tasas de oviposición con respecto a las estimadas con T. urticae como presa, estos alimentos alternativos serían de menor calidad nutricional que la presa principal. En ensayos de laboratorio a escala de planta, las hembras de N. californicus permanecieron en las hojas en plantas con T. urticae, pero se dispersaron hacia las flores cuando fueron liberadas en plantas sin presas. En ausencia de T. urticae, la presencia de flores evitó que este depredador se dispersara desde las plantas, demostrando que el polen sería un recurso importante para la permanencia de N. californicus en el cultivo. A escala de flor se observó que la presencia de polen y de larvas de trips redujeron la dispersión de las hembras de N. californicus desde las flores. El efecto del polen fue más importante para estimular la presencia del depredador en las flores que la presa alternativa como único alimento. En programas de CB aumentativo, este atributo permitiría la liberación de individuos cuando las plantas florecen y la plaga es aún escasa con el fin de promover el establecimiento temprano y favorecer un CB eficiente. En relación con O. insidiosus, se evaluó la dispersión desde la flor y entre flores en función de la disponibilidad de polen y/o la densidad de F. occidentalis. El polen promovió la permanencia de las hembras en flores sin presas, incluso en presencia de otra flor próxima con alta densidad de trips. La tasa de dispersión desde flores sin polen fue mayor hacia flores con mayor densidad de presas. En flores con F. occidentalis, se observó una depredación dependiente de la densidad de presas. También se analizó la dispersión de O. insidiosus dentro de planta en laboratorio en función de sus presas principal y alternativa. En presencia de F. occidentalis o en ausencia de ambas presas se observó una clara preferencia por las flores con respecto a las hojas. Cuando la única presa disponible fue T. urticae, las hembras de O. insidiosus mostraron preferencia por las hojas, aunque también fueron observadas en las flores. La dispersión entre estructuras dentro de la planta fue mayor en ausencia de la presa principal, incluso en presencia de la presa alternativa. Los resultados indican la preferencia de O. insidiosus por F. occidentalis y la importancia de las flores como fuente de polen. En un ensayo de semi-campo en invernáculo experimental, se analizó la dispersión de hembras de O. insidiosus entre plantas luego de su liberación en pequeñas parcelas. Independientemente de los recursos alimenticios ofrecidos, la colonización inicial se concentró en la planta más próxima al sitio de liberación. La tasa de dispersión desde esta planta fue menor en presencia de flores con polen, mientras que la presencia de F. occidentalis no promovió diferencias en el patrón de dispersión a lo largo del tiempo. Aunque se agregaron inicialmente en dicha planta, al dispersarse luego dentro de la parcela las hembras tendieron a una distribución más regular en las plantas. La dispersión dentro de la parcela ocurrió en mayor medida entre plantas del mismo camellón, más próximas entre sí, que entre camellones. En ausencia de flores, las hembras abandonaron más rápidamente la parcela. La presencia de flores promovió una mayor permanencia en las plantas y las hembras que se dispersaron tendieron más a colonizar otras plantas que a abandonar la parcela. No se observó un efecto de la presencia de trips sobre el patrón de dispersión de O. insidiosus en las plantas a lo largo del tiempo. Por ende, la disponibilidad de polen sería suficiente para reducir la emigración desde el cultivo y promover el establecimiento y la persistencia de este depredador luego de la liberación. Esto permitiría realizar liberaciones preventivas e inoculativas luego del comienzo de la floración del cultivo cuando los trips están ausentes o en bajas densidades, logrando una alta relación depredador: presa al momento de la liberación que facilitaría el posterior control de la plaga. Debido a la baja dispersión entre camellones adyacentes, incluso cuando las plantas presentaron flores con polen y trips, deberían incluirse sitios de liberación en cada camellón para aumentar la eficiencia del control. La localización predominante de O. insidiosus en las flores, independientemente de la presencia de trips, permitiría utilizar estas estructuras para monitorear la población del depredador tras la liberación. En ensayos a escala de flor y de planta se corroboró la depredación de hembras adultas de O. insidiosus sobre hembras adultas de N. californicus en las flores. La disponibilidad de polen y la presencia de F. occidentalis no impidieron la depredación intragremio, pero su intensidad se redujo cuando la densidad de la presa extragremio fue mayor que la de la presa intragremio. En plantas sin T. urticae, en las que el único alimento disponible fue el polen, las hembras de N. californicus se dispersaron hacia las flores, aún en presencia de O. insidiosus. La tendencia de ambos depredadores a localizarse en las flores en ausencia de presas en las hojas incrementa la probabilidad de encuentro y, por ende, la depredación intragremio. El número de huevos de N. californicus fue menor en flores y plantas con O. insidiosus. A pesar de la presencia del depredador intragremio, las hembras del ácaro depredador colocaron sus huevos en las flores. Además de los efectos directos asociados a la depredación, se observaron efectos sobre el comportamiento de N. californicus, ya que su dispersión desde las flores y desde las plantas aumentó en presencia de O. insidiosus. Este comportamiento permitiría al ácaro escapar de la depredación, aumentando las probabilidades de coexistencia de ambos depredadores. No obstante, los resultados obtenidos indican que las liberaciones de O. insidiosus en un cultivo podrían afectar negativamente la abundancia de poblaciones naturales de N. californicus, especialmente si se realizan cuando no hay arañuelas en las hojas y la densidad de trips es baja en las flores. A partir de monitoreos de hojas y flores realizados a lo largo del ciclo del cultivo en lotes comerciales del Cinturón Hortícola Platense, se registró la colonización espontánea de cultivos de frutilla por N. californicus, cuya población tendió a crecer en primavera, cuando se registraron picos poblacionales de T. urticae en cultivos convencionales. En lotes donde esta plaga fue abundante, la densidad del depredador en las hojas mostró variaciones temporales que siguieron a las de su presa principal, en la mayoría de los casos con un retraso típico de la dinámica depredador-presa. En contraste, las densidades fueron menores en las hojas de cultivos con manejo agroecológico, debido a la ausencia o escasez de T. urticae. El ácaro depredador también fue observado en las flores, donde su densidad tendió a aumentar cuando su presa principal estuvo ausente o en baja densidad en las hojas. La presencia en las flores estuvo principalmente asociada al polen, ya que gran parte de los individuos se encontraban en flores sin presas. Este depredador fue capaz de persistir en cultivos en floración, aun cuando las presas eran escasas. En conclusión, N. californicus representa un importante depredador establecido en el Cinturón Hortícola Platense que podría ser promovido mediante estrategias de conservación. En contraste, O. insidiosus estuvo ausente en la mayoría de los lotes monitoreados, independientemente del manejo del cultivo (convencional o agroecológico), incluso cuando se registraron picos poblacionales de F. occidentalis y había otras presas alternativas (arañuelas y pulgones) disponibles en hojas y flores. Cuando estuvo presente, este depredador fue encontrado hacia el final del ciclo del cultivo y casi exclusivamente en las flores, donde alcanzó bajas densidades, que no se incrementaron como consecuencia del aumento en la densidad de trips. En consecuencia, la utilización de O. insidiosus como agente de control de trips requiere de liberaciones en estos cultivos, que deberán planificarse considerando las potenciales interacciones con otros enemigos naturales presentes, incluyendo N. californicus, para optimizar el manejo de plagas.
Entre las plagas importantes del cultivo de frutilla, Fragaria x ananassa Duchesne (Rosales: Rosaceae), se encuentran la arañuela de las dos manchas Tetranychus urticae (Acari: Tetranychidae) y el trips de las flores Frankliniella occidentalis (Thysanoptera: Thripidae). Neoseiulus californicus (Acari: Phytoseiidae) es el principal enemigo natural de T. urticae establecido en cultivos de frutilla del Cinturón Hortícola Platense. Este depredador muestra preferencia por las arañuelas en las hojas, pero también puede alimentarse de larvas de trips en las flores y de ciertos tipos de polen cuando su presa principal es escasa. El depredador generalista Orius insidiosus (Hemiptera: Anthocoridae) presenta preferencia por F. occidentalis, aunque también consume otros insectos y arañuelas como presas alternativas, además de savia y polen de diversas plantas. Estos depredadores son utilizados como agentes de control biológico (CB) en numerosos países y diferentes cultivos, mediante la estrategia aumentativa. En la presente Tesis se estudió la dispersión de estos agentes de CB en frutilla en función de sus presas principales y alimentos alternativos, así como la potencial interacción entre ellos derivada de la probabilidad de encuentro en hojas y flores de frutilla a partir de sus comportamientos de forrajeo. Desde el punto de vista aplicado estos conocimientos son relevantes en estrategias de CB aumentativo y por conservación. Se realizaron ensayos de laboratorio para evaluar el tiempo de residencia y la tasa de dispersión de N. californicus en hojas de frutilla en función de la densidad de T. urticae. La privación de alimento desde el inicio del estado adulto promovió la rápida dispersión de las hembras de este depredador, mientras que estas permanecieron más tiempo en parcelas con mayor densidad de presas. Se observó un incremento en el número de encuentros con presas, así como el número de presas consumidas, al aumentar la densidad de T. urticae en las hojas. Debido a que no todas las presas encontradas fueron consumidas, el número de encuentros podría permitir al depredador evaluar la disponibilidad local de presas y, por ende, la calidad de la parcela y su permanencia en esta. Los comportamientos observados conducirían a una mayor agregación espacial de los depredadores en hojas con parcelas con alta densidad de presas. Se observó la dispersión de las hembras desde las parcelas antes del agotamiento de las presas, lo que reduciría la probabilidad de extinción local de T. urticae y aumentaría la persistencia del depredador en el cultivo, promoviendo una mayor estabilidad de la interacción, favorable para el éxito del CB a largo plazo. También en las hojas, se evaluó la supervivencia de hembras de N. californicus alimentadas previamente con T. urticae en ausencia de presas. Estas sobrevivieron a periodos de inanición prolongados, lo que indica su capacidad de persistencia en el cultivo en periodos de escasez de presas. En flores de frutilla, se evaluó el consumo de polen y larvas de primer estadio de F. occidentalis y su efecto sobre la oviposición de N. californicus. El polen de frutilla le permitió reproducirse en ausencia de presas y las hembras fueron capaces de reanudar la oviposición con una dieta exclusiva de polen luego de un ayuno prolongado. Esto favorecería el mantenimiento de sus poblaciones en cultivos en floración. Las hembras también consumieron trips, aunque las tasas de depredación fueron bajas, incluso en flores sin polen y con alta densidad de larvas. En flores con polen, la respuesta funcional del depredador a la densidad de trips fue de tipo III, con una tasa de ataque muy baja y un tiempo de manipuleo prolongado. Comparativamente, la tasa de depredación fue mayor en flores sin polen. El consumo de larvas de trips como único alimento también permitió la oviposición, a una tasa similar a la estimada con una dieta exclusiva de polen. Una dieta mixta no incrementó la producción de huevos, indicando que ambos alimentos no difieren en su valor nutricional y son sustituibles para el depredador. En base a las menores tasas de oviposición con respecto a las estimadas con T. urticae como presa, estos alimentos alternativos serían de menor calidad nutricional que la presa principal. En ensayos de laboratorio a escala de planta, las hembras de N. californicus permanecieron en las hojas en plantas con T. urticae, pero se dispersaron hacia las flores cuando fueron liberadas en plantas sin presas. En ausencia de T. urticae, la presencia de flores evitó que este depredador se dispersara desde las plantas, demostrando que el polen sería un recurso importante para la permanencia de N. californicus en el cultivo. A escala de flor se observó que la presencia de polen y de larvas de trips redujeron la dispersión de las hembras de N. californicus desde las flores. El efecto del polen fue más importante para estimular la presencia del depredador en las flores que la presa alternativa como único alimento. En programas de CB aumentativo, este atributo permitiría la liberación de individuos cuando las plantas florecen y la plaga es aún escasa con el fin de promover el establecimiento temprano y favorecer un CB eficiente. En relación con O. insidiosus, se evaluó la dispersión desde la flor y entre flores en función de la disponibilidad de polen y/o la densidad de F. occidentalis. El polen promovió la permanencia de las hembras en flores sin presas, incluso en presencia de otra flor próxima con alta densidad de trips. La tasa de dispersión desde flores sin polen fue mayor hacia flores con mayor densidad de presas. En flores con F. occidentalis, se observó una depredación dependiente de la densidad de presas. También se analizó la dispersión de O. insidiosus dentro de planta en laboratorio en función de sus presas principal y alternativa. En presencia de F. occidentalis o en ausencia de ambas presas se observó una clara preferencia por las flores con respecto a las hojas. Cuando la única presa disponible fue T. urticae, las hembras de O. insidiosus mostraron preferencia por las hojas, aunque también fueron observadas en las flores. La dispersión entre estructuras dentro de la planta fue mayor en ausencia de la presa principal, incluso en presencia de la presa alternativa. Los resultados indican la preferencia de O. insidiosus por F. occidentalis y la importancia de las flores como fuente de polen. En un ensayo de semi-campo en invernáculo experimental, se analizó la dispersión de hembras de O. insidiosus entre plantas luego de su liberación en pequeñas parcelas. Independientemente de los recursos alimenticios ofrecidos, la colonización inicial se concentró en la planta más próxima al sitio de liberación. La tasa de dispersión desde esta planta fue menor en presencia de flores con polen, mientras que la presencia de F. occidentalis no promovió diferencias en el patrón de dispersión a lo largo del tiempo. Aunque se agregaron inicialmente en dicha planta, al dispersarse luego dentro de la parcela las hembras tendieron a una distribución más regular en las plantas. La dispersión dentro de la parcela ocurrió en mayor medida entre plantas del mismo camellón, más próximas entre sí, que entre camellones. En ausencia de flores, las hembras abandonaron más rápidamente la parcela. La presencia de flores promovió una mayor permanencia en las plantas y las hembras que se dispersaron tendieron más a colonizar otras plantas que a abandonar la parcela. No se observó un efecto de la presencia de trips sobre el patrón de dispersión de O. insidiosus en las plantas a lo largo del tiempo. Por ende, la disponibilidad de polen sería suficiente para reducir la emigración desde el cultivo y promover el establecimiento y la persistencia de este depredador luego de la liberación. Esto permitiría realizar liberaciones preventivas e inoculativas luego del comienzo de la floración del cultivo cuando los trips están ausentes o en bajas densidades, logrando una alta relación depredador: presa al momento de la liberación que facilitaría el posterior control de la plaga. Debido a la baja dispersión entre camellones adyacentes, incluso cuando las plantas presentaron flores con polen y trips, deberían incluirse sitios de liberación en cada camellón para aumentar la eficiencia del control. La localización predominante de O. insidiosus en las flores, independientemente de la presencia de trips, permitiría utilizar estas estructuras para monitorear la población del depredador tras la liberación. En ensayos a escala de flor y de planta se corroboró la depredación de hembras adultas de O. insidiosus sobre hembras adultas de N. californicus en las flores. La disponibilidad de polen y la presencia de F. occidentalis no impidieron la depredación intragremio, pero su intensidad se redujo cuando la densidad de la presa extragremio fue mayor que la de la presa intragremio. En plantas sin T. urticae, en las que el único alimento disponible fue el polen, las hembras de N. californicus se dispersaron hacia las flores, aún en presencia de O. insidiosus. La tendencia de ambos depredadores a localizarse en las flores en ausencia de presas en las hojas incrementa la probabilidad de encuentro y, por ende, la depredación intragremio. El número de huevos de N. californicus fue menor en flores y plantas con O. insidiosus. A pesar de la presencia del depredador intragremio, las hembras del ácaro depredador colocaron sus huevos en las flores. Además de los efectos directos asociados a la depredación, se observaron efectos sobre el comportamiento de N. californicus, ya que su dispersión desde las flores y desde las plantas aumentó en presencia de O. insidiosus. Este comportamiento permitiría al ácaro escapar de la depredación, aumentando las probabilidades de coexistencia de ambos depredadores. No obstante, los resultados obtenidos indican que las liberaciones de O. insidiosus en un cultivo podrían afectar negativamente la abundancia de poblaciones naturales de N. californicus, especialmente si se realizan cuando no hay arañuelas en las hojas y la densidad de trips es baja en las flores. A partir de monitoreos de hojas y flores realizados a lo largo del ciclo del cultivo en lotes comerciales del Cinturón Hortícola Platense, se registró la colonización espontánea de cultivos de frutilla por N. californicus, cuya población tendió a crecer en primavera, cuando se registraron picos poblacionales de T. urticae en cultivos convencionales. En lotes donde esta plaga fue abundante, la densidad del depredador en las hojas mostró variaciones temporales que siguieron a las de su presa principal, en la mayoría de los casos con un retraso típico de la dinámica depredador-presa. En contraste, las densidades fueron menores en las hojas de cultivos con manejo agroecológico, debido a la ausencia o escasez de T. urticae. El ácaro depredador también fue observado en las flores, donde su densidad tendió a aumentar cuando su presa principal estuvo ausente o en baja densidad en las hojas. La presencia en las flores estuvo principalmente asociada al polen, ya que gran parte de los individuos se encontraban en flores sin presas. Este depredador fue capaz de persistir en cultivos en floración, aun cuando las presas eran escasas. En conclusión, N. californicus representa un importante depredador establecido en el Cinturón Hortícola Platense que podría ser promovido mediante estrategias de conservación. En contraste, O. insidiosus estuvo ausente en la mayoría de los lotes monitoreados, independientemente del manejo del cultivo (convencional o agroecológico), incluso cuando se registraron picos poblacionales de F. occidentalis y había otras presas alternativas (arañuelas y pulgones) disponibles en hojas y flores. Cuando estuvo presente, este depredador fue encontrado hacia el final del ciclo del cultivo y casi exclusivamente en las flores, donde alcanzó bajas densidades, que no se incrementaron como consecuencia del aumento en la densidad de trips. En consecuencia, la utilización de O. insidiosus como agente de control de trips requiere de liberaciones en estos cultivos, que deberán planificarse considerando las potenciales interacciones con otros enemigos naturales presentes, incluyendo N. californicus, para optimizar el manejo de plagas.
The functional response of natural enemies and their interactions may be affected by host plant characters. Functional response of the adult females of the predatory mite, Typhlodromus bagdasarjani Wainstein and Arutunjan to protonymphs of Eotetranychus frosti (McGregor) on four apple cultivars Imperial Gala, Kohanz Golab, Granny Smith and Lebanon Red was investigated. The protonymphs of E. frosti were offered to the adult female of the predator at densities of 2, 4, 8, 16, 32, 64 and 128 on apple leaf discs (4 cm<sup>2</sup>). The number and length of trichomes on the lower surface of each apple cultivar were measured. The highest and lowest number of trichomes were observed in Granny Smith and Kohanz Golab, respectively. Typhlodromus bagdasarjani adult females exhibited the type II functional response on E. frosti protonymphs regardless of apple cultivars. Also, the values of attack rate (a) and handling time (T<sub>h</sub>) were determined using the Rogers's type II model. Adult females of T. bagdasarjani had the highest attack rate (a) (0.0747 h<sup>1</sup>) and the shortest handling time (0.7005 h) on Kohanz Golab, and the lowest attack rate (0.0334 h<sup>1</sup>) and the longest handling time (1.1189 h) was on Granny Smith. The theoretical maximum predation rate (T/T<sub>h</sub>) on Kohanz Golab, Imperial Gala, Lebanon Red and Granny Smith were 34.26, 33.79, 26.85 and 21.45 prey/day, respectively. The estimated value of a/T<sub>h</sub> indicated that T. bagdasarjani was most effective against E. frosti on Kohanz Golab with lowest number of trichomes. The finding of this study shows that the predation and searching activity of the predator was affected by trichome density and length of the apple leaves.
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