Origin and Spread of Spliceosomal Introns: Insights from the Fungal Clade Zymoseptoria

Abstract

Spliceosomal introns are a key feature of eukaryote genome architecture and have been proposed to originate from selfish group II introns from an endosymbiotic bacterium, that is, the ancestor of mitochondria. However, the mechanisms underlying the wide spread of spliceosomal introns across eukaryotic genomes have been obscure. In this study, we characterize the dynamic evolution of spliceosomal introns in the fungal genus Zymoseptoria at different evolutionary scales, that is, within a genome, among conspecific strains within species, and between different species. Within the genome, spliceosomal introns can proliferate in unrelated genes and intergenic regions. Among conspecific strains, spliceosomal introns undergo rapid turnover (gains and losses) and frequent sequence exchange between geographically distinct strains. Furthermore, spliceosomal introns could undergo introgression between distinct species, which can further promote intron invasion and proliferation. The dynamic invasion and proliferation processes of spliceosomal introns resemble the life cycles of mobile selfish (group I/II) introns, and these intron movements, at least in part, account for the dramatic processes of intron gain and intron loss during eukaryotic evolution.

Mechanizmy utraty i nabywania intronów spliceosomalnych

“…Po wniknięciu transpozonu pomiędzy takie końce, polimeraza odbudowuje komplementarne fragmenty nici i w ten sposób transpozon zostaje włączony do genomu gospodarza [1,44,50]. Po transkrypcji nowo powstała sekwencja pre-mRNA może być rozpoznawana przez spliceosom i w efekcie tego wycinana jako intron [46]. Aby do tego doszło, na końcu 5' (donorowym) nukleotydy powinny utworzyć sekwencję AG|GT (gdzie "|" określa miejsce przyłączenia/odłączenia intronu), natomiast na końcu 3' (akceptorowym) powinno powstać miejsce AG|G.…”

“…Mechanizmy nabycia intronów są w dalszym ciągu tematem badań i ożywionych dyskusji [44][45][46]. Zaproponowano osiem prawdopodobnych mechanizmów prowadzących do powstania intronu w nowym miejscu w genomie: (I) transpozycję intronu, (II) insercję transpozonu, (III) tandemową duplikację w genomie, (IV) transfer intronów, (V) nabycie intronów przez naprawę dwuniciowych pęknięć DNA, (VI) insercję intronu grupy II, (VII) konwersję eksonu w intron oraz (VIII) powstawanie intronów spliceosomalnych (konwencjonalnych) z intronów niekonwencjonalnych.…”

“…Po przeanalizowaniu sekwencji należących do M. graminicola (Z. tritici), znaleziono 38 rodzin intronów. Każda z nich zawierała introny o prawdopodobnym wspólnym pochodzeniu [46]. Z tych grup wykluczono 16 rodzin obejmujących introny, które zapewne powstały w wyniku całkowitej lub częściowej duplikacji genu posiadającego intron.…”

Whole genome comparisons of ergot fungi reveals the divergence and evolution of species within the genus Claviceps are the result of varying mechanisms driving genome evolution and host range expansion

“…Species of Claviceps are most notably known for their production of toxic alkaloids which have been used in pharmacology but are also known for their great impact on global cereal crop production and livestock farming. Despite their ecological and agriculture importance, little is known about the evolution of these important fungal species in comparison to other grass pathogens such as members of the Puccinia (Cantu et al 2013; Kiran et al 2016, 2017), Zymoseptoria (Grandaubert et al 2015, 2019; Estep et al 2015; Poppe et al 2015; Testa et al 2015; Wu et al 2017; Stukenbrock & Dutheil 2017), or Fusarium (Kvas et al 2009; Ma et al 2010; Rep & Kistler 2010; Watanabe et al 2011; Sperchneider et al 2015).…”

Why did theTc1-like elements of mollusks acquired the spliceosomal introns?

“…The mechanism responsible for the wide distribution of spliseosomal introns in eukaryotic genomes still remain unclear. However, the dynamic processes of invasion and proliferation of spliceosomal introns were shown to resemble the life cycles of mobile introns (Group I and II introns) (Wu et al 2017). In fungi, the emergence of new spliceosomal introns was demonstrated to result from the transposition of intronlike elements (Collemare et al 2015).…”