The toolbox for protein digestion in decapod crustaceans: a review

Abstract

Pancrustacea, including both crustaceans and insects, is the most abundant and diverse clade of Animalia and occupy all types of environments. They are studied because of their ecological, agricultural, health and economic issues, some being delicatessens. Crustaceans evolved during the Cambrian, thanks to adaptations, such as macrophagy, that allowed them to prey on diverse and energy-rich foods, which depended on complex digestive systems that drove evolution. As heterotrophs, crustaceans depend on their ability to obtain nutrients to fulfil their material, mostly carbon and energy requirements. Protein is the most important nutrient; up to 70% dry mass of a crustacean is protein. Hence, food protein is needed to obtain free amino acids to synthesize protein de novo (from scratch), because animals cannot synthesize the ten essential amino acids de novo. The ability to digest protein must have emerged early in evolution, as shown by the finding of trypsin coding genes in eubacterial genomes. Primitive organisms selectively fixed the ability to use foreign protein as a source of amino acids by synthesizing enzymes, now termed peptidases, which were capable of recognizing and hydrolysing peptide bonds in a specific region of a polypeptide chain, based on specificity for the side chains of amino acid residues in the carboxylic side of the site of cleavage. Here, we present a brief history on what and how digestive peptidases in crustaceans became known.

Quimotripsina en crustáceos: estado del arte

“…Posiblemente dado a que no se detectó en las primeras investigaciones la actividad de esta enzima, hubo una disminución del interés por estudios relacionados con ella (García-Carreño et al, 1994;Von Elert et al, 2004;Omondi, 2005), lo que provocó un retraso en el acervo de información de esta enzima, comparado con la tripsina (Muhlia-Almazán et al, 2008). Debido a lo anterior, se ha generado un vacío de información sobre mecanismos de acción de quimiotripsina en procesos de digestión en crustáceos (Bibo-Verdugo et al, 2015;Navarrete del Toro & García Carreño, 2019). Esta falta de información se hace más evidente al comparar la información disponible de la quimotripsina con respecto a la de tripsina; la cual ha sido la enzima digestiva más estudiada en los crustáceos y es considerada la responsable de aproximadamente el 60% de la actividad proteolítica digestiva en estos organismos (Vega-Villasante et al, 1995;Albuquerque-Cavalcanti et al, 2001;Carrillo-Farnés et al, 2007;Muhlia-Almazan et al, 2008).…”

“…La quimotripsina es una enzima que pertenece a las hidrolasas, las cuales rompen los enlaces covalentes incorporando agua entre los enlaces peptídicos. Posee un residuo de serina en el sitio activo, siendo esta la razón que la clasifica como una serinendoproteasa (Di Cera, 2009;Navarrete del Toro & García Carreño, 2019). Esta enzima cataliza la hidrólisis de enlaces peptídicos adyacentes a los grupos carboxilo de los aminoácidos aromáticos triptófano, tirosina y fenilalanina (Zwilling & Neurath, 1981;Zhou et al, 2011), aunque también puede hidrolizar los enlaces peptídicos a un lado de otros residuos hidrofóbicos grandes, como lo son la metionina y leucina (Zwilling & Neurath, 1981;Zhou et al, 2011;Navarrete del Toro & García Carreño, 2019) para reducir el tamaño de las cadenas polipeptídicas y permitir la acción de exoproteasas (McDonald, 1985;Barrett, 1994).…”

“…Posee un residuo de serina en el sitio activo, siendo esta la razón que la clasifica como una serinendoproteasa (Di Cera, 2009;Navarrete del Toro & García Carreño, 2019). Esta enzima cataliza la hidrólisis de enlaces peptídicos adyacentes a los grupos carboxilo de los aminoácidos aromáticos triptófano, tirosina y fenilalanina (Zwilling & Neurath, 1981;Zhou et al, 2011), aunque también puede hidrolizar los enlaces peptídicos a un lado de otros residuos hidrofóbicos grandes, como lo son la metionina y leucina (Zwilling & Neurath, 1981;Zhou et al, 2011;Navarrete del Toro & García Carreño, 2019) para reducir el tamaño de las cadenas polipeptídicas y permitir la acción de exoproteasas (McDonald, 1985;Barrett, 1994). Los estudios sobre este catalizador biológico se han enfocado principalmente en peces, sobre todo para buscar alternativas para la obtención de enzimas a partir de los materiales residuales generados por la industria pesquera (Zhou et al, 2011).…”

“…Los estudios sobre este catalizador biológico se han enfocado principalmente en peces, sobre todo para buscar alternativas para la obtención de enzimas a partir de los materiales residuales generados por la industria pesquera (Zhou et al, 2011). Sin embargo, los estudios en crustáceos son limitados al compararlos con los reportados en peces y organismos terrestres (Balti et al, 2012;Navarrete del Toro & García-Carreño, 2019), apenas aproximadamente 36 investigaciones entre 1980 a la fecha que señalan a esta enzima y casi un tercio de ellos fueron realizados en los últimos cinco años (13 estudios), esto puede deberse a que los estudios se han canalizado y enfocado en la tripsina, ya que esta puede representar hasta el 60% de la actividad proteolítica digestiva (Cruz-Suarez, 1996;Muhlia-Almazán et al, 2008). Las primeras investigaciones sobre la detección de esta enzima no la consideraban relevante (Lee et al, 1984;Glass & Stark, 1994); sin embargo, este pensamiento se ha ido modificando al encontrarse en diversos estudios sobre crustáceos la presencia de la quimotripsina (Tsai et al, 1986;Tsai et al, 1991;Von Elert et al, 2004;Navarrete del Toro et al, 2015;Torres Ochoa, 2020) (Tabla 1).…”

Insights into the evolution of digestive systems from studies of Trichoplax adhaerens

“…To our knowledge, lipids have not been detected in digestive granules in animals other than Placozoa. However, digestive cells in many animals contain specialized enzymes for lysing and digesting the particular organisms that they eat (Jouiaei et al 2015;Navarrete del Toro and García-Carreño 2018;Yonge 1937).…”