Role of environmental pollutants on immune functions, parasitic infections and limb malformations in marine toads and whistling frogs from Bermuda

Abstract

Soil, water, and amphibian tissues collected between 1995 and 1999 from 15 study sites in Bermuda were analysed for pesticides and heavy metals. The most abundant pesticide residue in soil was p,p'-dichlorodiphenyldichloroethylene (DDE) which was found at all sites in concentrations ranging from 0.003 to 4.023 p.p.m. No pesticide residues were found in water. DDE was also recovered from the livers and fat bodies of marine toads (Bufo marinus) and whistling frogs (Eleutherodactylus johnstonei). Analyses of food sources consumed by these anuran species revealed residue levels of p, p'-DDE ranging from 0.05 to 0.217 p.p.m. Other soil residues included dichlorodiphenyltrichloroethane (DDT) at eight study sites, Dicofol(kelthane) at eight sites, dieldrin at five sites, and polychlorinated biphenyls (PCBs) as Arochlor 1254 and Arochlor 1260 at seven sites. Analyses of toad livers revealed significant concentrations of cadmium, chromium, copper and zinc. Livers of Bermuda toads exhibited altered hepatocytic morphology and an increased number of melanomacrophages and possible granulomas, while spleens showed a marked decrease in white pulp. Spleen cells from Bufo marinus collected at one site having high levels of cadmium exhibited a decreased B cell response to lipopolysaccharide. The incidence of trematode infection in Bufo marinus increased from 53.8% in 1995 to 90% in 1999. Deformity rates in the limbs of subadult and adult toads ranged between 15 and 25%. Examination of 1,995 newly-metamorphosed toads revealed deformity rates as high as 47%. The current comprehensive study suggests that environmental pollutants may account for immunosuppression, increased susceptibility to infections, limb malformations and possible decline in amphibian populations from Bermuda.

The cause of global amphibian declines: a developmental endocrinologist's perspective

“…Parasites that cause limb deformities (Johnson et al, 1999;Johnson et al, 2007;Kiesecker, 2002;Linzey et al, 2003) or other malformations (Rajakaruna et al, 2008) may not cause death of the infected host but may limit the reproductive potential of males, which need functioning limbs to copulate with females. The main point is, disease does not necessarily lead to death, but may inhibit or even totally prevent adults from reproducing.…”

Exposure Assessment to Persistent Organic Pollutants in Wildlife: The Case Study of Coatzacoalcos, Veracruz, Mexico

“…The high lipid-somatic index (2 to 10% compared to less than 0.1% in most anuran species after the spawning period) and the elevated hepatosomatic index (Feder & Burggren 1992) along with its breeding biology make this species prone to bioaccumulation of organic and inorganic pollutants and their toxicological effects (Sparling et al, 2010;Linder et al, 2003). Recently, the giant toad has been used as an aquatic ecosystem biomonitor in the evaluation of air pollution (Dohm et al, 2008), infectious diseases (Zupanovic et al, 1998), organochlorine pesticides (Linzey et al, 2003) and endocrine disruptors (McCoy et al, 2008).…”

Efeitos da poluição industrial sobre anuros (Amphibia) da Mata Atlântica

“…Em anfíbios, como nos demais vertebrados, o fígado tem como principal função a detoxificação do organismo, sendo um dos órgãos mais afetados pela presença de compostos químicos no ambiente (Vogiatzis & Loumbourdis 2001;Williams & Iatropoulos 2002). O fígado de um indivíduo exposto à contaminação sofre excesso de trabalho de detoxificação e pode apresentar aumento no número ou tamanho das células, alterações no metabolismo celular, acúmulo de poluentes, desenvolvimento de fibroses e granulomas (Williams & Iatropoulos 2002;Linzey et al 2003;Boncompagni et al 2004;Păunescu et al 2010 …”

“…No nível individual, o contato com contaminantes pode levar a uma redução na imunocompetência e consequente aumento de infecção por parasitas (Carey et al 1999;Linzey et al 2003;Rohr et al 2008;Rollins-Smith et al 2011). Uma redução na taxa de ingestão de alimentos também foi observada em indivíduos expostos a contaminantes (Brodeur et al 2012), o que pode prejudicar o estado fisiológico e nutricional do indivíduo, reduzindo sua condição física (Jakob et al 1996).…”

“…Algumas espécies tendem a tolerar uma vasta gama de condições ambientais (Rubbo & Kiesecker 2005), enquanto espécies restritas a um ambiente ou conjunto de condições específicos tendem a ter mais dificuldade em manter populações viáveis em áreas alteradas por ação antrópica (Lips et al 2003 Industrial apresentam a) redução na condição corporal, evidenciadas por menores índices corpóreos (Jakob et al 1996;Schulte-Hostedde et al 2005;Băncilă et al 2010), b) fígados e rins maiores em resposta ao aumento metabólico gerado pelo trabalho de detoxificação (Williams & Iatropoulos 2002;Arrieta et al 2004), c) gônadas menores como evidência de redução na capacidade reprodutiva (Rie et al 2005), d) corpos gordurosos menores devido a alterações na fisiologia e no metabolismo do indivíduo, levando a possível redução no investimento em reprodução (Dundappa & Saidapur 1992;Langerveld et al 2009), e) redução na imunocompetência e consequente maior quantidade de parasitas (Carey et al 1999;Linzey et al 2003;Rohr et al 2008;Rollins-Smith et al 2011), f) baços menores devido à redução na proliferação de células nesse órgão causada pela contaminação, evidenciando redução na imunocompetencia (Christin et al 2003;Linzey et al 2003), e g) maior quantidade de contaminantes nos tecidos. Klumpp et al 1996Klumpp et al , 1998Klumpp et al , 2000Klumpp et al , 2002Furlan et al 1999;Gonçalves et al 2000;Mayer et al 2000aMayer et al , 2000bMoraes et al 2000Moraes et al , 2002Szabo et al 2003;Schoenlein-crusius et al 2006).…”